پس از بارش موشک‌های هسته‌ای از سوی آسمانِ روسیه، اندک انسان‌های ماتم‌زده باقی مانده، برای زنده ماندن و بقا به زیرِ زمین پناه بردند و به محدودیت‌های زندگی در مترو عادت کردند. به خاطر هوای مسموم روسیه و تششعات هسته‌ای و همچنین وجود هیولاهایی که به خاطر مواد هسته‌ای تبدیل به موجودات وحشی جهش یافته‌ شده بودند؛ برگشتن به سطح زمین پس از نبرد هسته‌ای برای انسان غیرممکن شد. حال سال‌هاست از این جریان می‌گذرد و قهرمان داستان ما، جوانی بیست ساله به نام آرتیوم است که روزی از روزها بدون آن‌که بداند، قرار است روز خاصی را تجربه کند. روزی پدرخوانده‌اش که اَلِکس نام دارد او را فراخواند تا در مورد بحران جدیدی که تمامی شبکه ایستگاه‌های مترو را در بر گرفته صحبت کند. وی به آرتیوم توضیح می‌دهد خطر جدیدی که انسان را تهدید می‌کند بسیار بدتر از موشک‌های هسته‌ای است و انسان دیگر در چرخه طبیعت بالای هرم قرار ندارد و انقراضش بسیار نزدیک است. طبق گزارشات جدید، سروکله موجودات جدیدی به نام Dark Ones پیدا شده که قدرت‌های ماورایی زیادی دارند و به محض دیدن آن‌ها کنترل بدن از دست شخص خارج و با ترس‌هایش روبه‌رو می‌شود و در نهایت می‌میرد. در ادامه، پدرخوانده آرتیوم اطلاع می‌دهد که تکاور کارکشته‌ای به نام هانتر به زودی به این ایستگاه می‌رسد. چند دقیقه بعد دروازه ایستگاه کوبیده می‌شود. نگهبانان با نگرانی به هم نگاه می‌کنند و می‌پرسند یعنی چه موجودیست؟ الکس پاسخ می‌دهد هیولاها در نمی‌زنند، او هانتر است دروازه را باز کنید. در ادامه تکاور می‌گوید هنوز امیدهایی باقی مانده است. وی پلاک خود را به آرتیوم می‌دهد و می‌گوید در پی نابودی این بحران جدید است و اگر تا فردا برنگشت یعنی در انجام ماموریت خود شکست خورده و آرتویم باید پلاک هانتر را به ایستگاه اصلی یعنی Polis ببرد و به شخصی به نام میلر بدهد که او هم همانند هانتر تکاوری کارکشته است. به عبارتی، آرتیوم باید در مورد خطر جدیدی که شبکه‌های مترو را تهدید می‌کند به میلر گزارش دهد.

صبح از راه می‌رسد و خبری از هانتر نمی‌شود و کسی نمی‌داند او مرده یا زنده است. راه رسیدن به Polis بسیار پیچیده بوده و آرتیوم برای رسیدن به آن‌جا باید از کلی ایستگاه دیگر و مسیرهای پیچ‌درپیچ خطرناک عبور کند. آرتیوم به همراه چند جنگجوی دیگر سوار گاری که بر روی ریل سوار است در مترو شروع به سفر می‌کنند تا به ایستگاه بعدی بروند اما در بین راه بحران جدید گریبان‌گیرشان می‌شود و مورد حمله دارک‌وان‌ها قرار می‌گیرند. همه شروع به رویا دیدن می‌کنند و بی‌هوش می‌شوند به غیر از آرتیوم که گویا ذهنش نسبت به جادوی آن‌ها مصون است. قبل از این‌که خطر جدی شود، آرتیوم هم‍‌سفرانش را بیدار می‌کند و از مهلکه می‌گریزند.

در ایستگاه بعدی آرتیوم با فردی به نام بِربِن هم سفر می‌شود تا همراه یکدیگر به ایستگاه بعدی عزیمت کنند. مسیرهای بین ایستگاه‌ها به خاطر وجود خطرات بی‌شمار، مثل حمله موجودات جهش یافته، امن نیست و معمولا افراد به صورت دسته جمعی سفر می‌کنند. در بین راه بربن و آرتیوم با موجودات جهش‌یافته بسیاری مبارزه می‌کنند و برای فرار و رسیدن به دروازه بعدی، شروع به دویدن می‌کنند که در انتهای مسیر آرتیوم دچار رویابینی شده که یک دارک‌وان دست او را می‌گیرد و به داخل دروازه می‌کشد. در ادامه به خاطر بسته بودن مسیر، آن دو مجبور می‌شوند قسمتی از مسیر را به روی سطح بروند. البته به خاطر وجود تششعات هسته‌ای و موجودات جهش یافته قدرتمند و عظیم بر روی سطح باید هر چه سریع‌تر مسیر تونل متروی بعدی را پیدا کرده و پایین روند. در بین راه آرتویم دچار رویا دیدن می‌شود و گذشته‌ی قبل از جنگ روی سطح و بازی کودکان در پارک را مشاهده می‌کند. زمانی که مورد هجوم جهش یافته‌ها قرار می‌گیرند مسیر به زیر زمین و مترو را پیدا می‌کنند و پایین می‌روند اما متاسفانه خود را در مرز دشمنان می‌یابند.

به خاطر درگیری به وجود آمده، بربن قبل از آن‌که آرتیوم بتواند کمک کند، مورد اصابت گلوله قرار می‌گیرد و می‌میرد و آرتیوم که در حال فرار از این ایستگاه است و فکر می‌کند حالا تنهاست، با فردی به نام خان آشنا می‌شود. خان فرد عجیبی‌ست که ادعا می‌کند قدرت‌ ارتباط با ارواح و ماورا دارد. و این از خوش اقبالی آرتیوم است چون ایستگاه بعدی که باید از آن عبور کند، متروکه و طلسم شده است و بین مردمان ایستگاه‌های اطراف این باور وجود دارد که ارواح افرادی که در زمان حیات در آن‌جا کشته شده‌اند هنوز همان حوالی پرسه می‌زنند. در ادامه آرتیوم متوجه می‌شود شایعات حقیقت دارد و هاله و صدای ارواح را می‌بیند و می‌شنود و خوشبختانه با وِردها و دعاهای خان می‌تواند زنده از آن ایستگاه خارج شود. مسیر خان و آرتیوم از یکدیگر جدا می‌شود اما قبل از جدایی، خان توصیه می‌کند در ایستگاه بعدی دوست او یعنی اَندرو را ملاقات کند تا تجهیزات و ماسک اکسیژن جدید به او بدهد.

در بین راه آرتیوم توسط سربازان کمونیست دستگیر می‌شود. او متوجه می‌شود که دو قدرت اصلی درون ایستگاه مترو، کمونیست‌ها و نازی‌ها، در حال نبرد با همدیگر هستند. آرتیوم در دفترچه خاطرات خود می‌نویسد حتی آخرالزمان هم باعث نشد انسان‌ها به خاطر اختلاف نظر دست از کشتن یکدیگر بردارند. آرتیوم با کمک زندانی دیگری، دست به فرار می‌زند و اندرو را ملاقات می‌کند. او هم آرتیوم را زیر ریل خط آهن مخفی و از ایستگاه خارج می‌کند. ایستگاه بعدی میدان نبرد کمونیست‌ها و نازی‌هاست و این‌بار آرتیوم به دام نازی‌ها می‌افتد و دستگیر می‌شود. اما خوشبختانه درست قبل از آن‌که آرتیوم شود، دو تکاور از polis از راه می‌رسند و جوخه نازی‌ها را قتل عام می‌کنند. آرتیوم پلاک هانتر را نشان می‌دهد و می‌گوید ماموریت دارد تا به polis برود. پس آن‌ها راهی مقصد مورد نظر می‌شوند اما به این راحتی‌ها نمی‌شود سفر کرد. در بین راه آن‌ها با نازی‌ها و جهش یافته‌ها مبارزه می‌کنند، تکاور همراه آرتیوم کشته می‌شود و آرتیوم با دارک‌وان‌ها مواجه شده و مشغول رویا دیدن می‌شود. در بین رویا دارک‌وان‌ها به آرتیوم کمک می‌کنند تا به polis برسد. او به محض رسیدن به دیدن میلر می‌رود و خطرات جدیدی که ایستگاه مترو را تهدید می‌کند به او گزارش می‌دهد. آن‌ها به خاطر محدودیت شدید مهمات و نفرات خطر دارک‌وان‌ها را جدی نمی‌گیرند و رای صادر شده منفی است. میلر جداگانه آرتیوم را فرا می‌خواند و نتیجه شورا را اعلام می‌کند و می‌گوید که نگران نباشد چون او و چند تن از تکاورها بر این عقیده هستند که خطر دارک‌وان‌ها بسیار جدی است و می‌خواهند تا داوطلبانه به این جبهه ملحق شوند. نقشه میلر این است که به کتابخانه عظیم روی سطح برود تا اطلاعات پایگاه موشکی قدیمی D6 را به دست بیاورند و لانه دارک‌وان‌ها بر روی سطح را بمباران کنند. پس از گذشتن از خطرات فراوان و مبارزه با جهش یافته‌های فراوان آن‌ها به کتابخانه می‌رسند و آرتیوم از بین انبوه پرونده‌ها، پوشه D6 را پیدا می‌کند.

گروه تکاورها در ایستگاهی به نام اسپارتا جمع می‌شوند و پس از تجدید قوا راهی پایگاه موشکی می‌شوند. در بین راه آرتیوم رویاهای بیشتری از دارک‌وان‌ها می‌بیند که سعی در برقراری ارتباط با او دارند. پس از رسیدن به پایگاه، گروه تکاورها مجبور می‌شوند به صورت دستی موشک‌ها را آماده شلیک می‌کنند. به خاطر قطعی سیستم خودکار، آن‌ها باید از برج ارتباطی بالا بروند و از آن‌جا موقعیت هدف را مشخص کنند. آن‌ها بر روی سطح بر می‌گردند تا به سمت برج بروند اما مورد هجوم هیولاهای بسیار عظیم قرار می‌گیرند. در بین راه میلر زخمی می‌شود و آرتیوم به تنهایی از برج بالا می‌رود. آرتیوم پایه را تنظیم می‌کند تا موقعیت دارک‌وان‌ها را مورد هدف قرار دهد اما دچار رویا دیدن می‌شود. دارک‌وان‌ها سعی می‌کنند تا او را از دستگاه دور کنند اما صدای هانتر در ذهن آرتیوم طنین انداز می‌شود که می‌گوید: دشمن را بکش. آرتیوم از حالت رویا دیدن خارج می‌شود و با تنظیم دستگاه موقعیت‌یاب موشک‌ها شلیک می‌شوند. آرتیوم از دور آتش انفجار را تماشا می‌کند و به پیروزی خود نگاه می‌کند. اما حس درونی وی می‌گوید چیزی در این بین درست نیست و آرتیوم از این پیروزی به دست آمده خوشحال نیست و با حالتی غمگین بر روی زمین می‌نشیند و بازی تمام می‌شود.

البته پایان دیگری هم وجود دارد. آرتیوم به دستگاه شلیک می‌کند و موشک‌ها شلیک نمی‌شوند. آرتیوم با خود می‌گوید در کتابی خوانده است باید به نبرد پایان داد قبل از آن که نبرد به ما پایان دهد. و حالا دارک‌وان‌ها از این به بعد در بین آنان زندگی خواهند کرد و همانگونه که با آرتیوم ارتباط برقرار کردند، با دیگران نیز رابطه برقرار می‌کنند. این یکی از پایان‌های فرعی است و نسخه بعدی یعنی بازی metro last light بر مبنای این پایان ادامه پیدا نمی‌کند و پایان همراه با بمباران را دنبال می‌کند؛ همانگونه که کتاب metro 2033 هم با بمباران شدن دارک‌وان‌ها تمام می‌شود.